Elverhøy kirke slik vi kjenner den i dag, ligger på toppen av øya, ved kirkegården av samme navn. I utgangspunktet ble den reist i 1803 i kirkeparken, men ble revet og flyttet i 1861 for å gi plass til domkirka som var under bygging. Kirka ble plassert ved Strandvegen, mellom det nåværende Fylkeshuset og Tromsø Kunstforening. Her var det navnet Landskirka dukket opp, selv om den formelt sett het Tromsøysund kirke fram til 1965, deretter Tromsøy kirke.

Byen vokste hurtig og i 1971 ble kirka igjen revet, for så å settes opp der den står i dag. Den ble vigslet på nytt, nå som hovedkirke i Elverhøy sokn som omfatter søndre del av Tromsøya. I forbindelse med denne flyttingen, ble det laget full kjeller under bygget med plass til menighetssal, kjøkken, garderobe, toaletter med mer.

Mye av inventaret i Elverhøy kirke er gammelt, en del er også mye eldre enn kirka selv.

Elverhøy kirke er en mye brukt kirke. Mange henvender seg til kirka for å få ha konserter der, og menighetens eget arbeid holder i stor grad til i bygget. Menigheten opplever også stor pågang for å få kirkelige handlinger i nettopp Elverhøy kirke. Mange er de familiene som har hatt dette som hovedkirke til de store anledningene, uavhengig av hvilken menighet de tilhører. Kirka er derfor også den i Tromsø som har flest dåp og vielser i løpet av et år.